An der Hope’s Peak gibt es ein neues Mordopfer – doch dieses ist eine Schülerin, von der niemand etwas wusste. Bei der Verhandlung wiederum weisen die Hinweise auf zwei Verdächtige: Kirigiri und Naegi selbst! Wird er es schaffen, sich zu retten und den wahren Drahtzieher hinter dem Mord und dem gesamten perfiden Todesspiel in der Schule zu entlarven? Das Finale im Kampf gegen Monokumas Herrschaft steht bevor!
Nachdem Hisaruki Sei eine Videobotschaft von Kureha überbracht hat, löst er sich auf. Dank des Videos erfahren Sei und Kuchisake, dass Kureha im Hauptquartier der Sekte gefangen gehalten wird. Dort versuchen sie, einen gottgleichen Horror zu erschaffen, mit dem sie alle anderen Horrors unterwerfen können ...
Sato, der Erzähler des Bahnhofs Kisaragi, zwingt Hasshaku-sama dazu, gegen Kuchisake zu kämpfen. Obwohl Kuchisake ihr überlegen ist, hält Sei sie davon ab, Hasshaku-sama zu töten. Werden Sato und Kuchisake dennoch heil der alptraumhaften Parallelwelt entkommen können?
Nachdem Miki sich in ihre wahre Gestalt, den Terror Kankandara, verwandelt hat, versucht Kuchisake alles, um nicht gegen ihre Freundin kämpfen zu müssen. Schließlich suchen sie und Sei gemeinsam einen Weg, der Miki von der verfluchten Schlange trennt. Doch wird ihnen das waghalsige und für beide Seiten gefährliche Unterfangen tatsächlich gelingen?